---

S. Villanueva, M.T. Verde, M.C. Marca, A. Loste y A. Fernández-Casasnovas
Laboratorio de Inmunopatología Clínica. Depto. Patología Animal. Universidad de Zaragoza
Imágenes cedidas por los autores

Los flebótomos (figura 1) son artrópodos que se agrupan dentro del orden Diptera (suborden Nematocera, familia Psychodidae, subfamilia Phlebotominae). Su importancia médica y veterinaria estriba tanto en la propia acción lesiva directa que origina al alimentarse de la sangre de su hospedador (hombre, perro y gato), como por su capacidad de transmisión de enfermedades como la leishmaniosis humana y canina o felina, de ahí su importancia zoonótica. En nuestro entorno, la cuenca del Mediterráneo, destaca el papel que tiene el género Phlebotomus, actuando como vector biológico transmisor de Leishmania infantum en condiciones naturales, mientras que en el continente americano los responsables de la transmisión pertenecen al género Lutztomyia.

En Europa las principales especies de Phlebotomus sospechosas o confirmadas transmisoras de leishmaniosis canina son P. ariasi, P. langeroni, P. neglectus, P. perfiliewi, P. perniciosus, P. tobbi, P. kyelakii, P. longicuspis y P. syriacus. Mientras que, en la península Ibérica, destacarían el papel de P. ariasi y P. perniciosus como vectores demostrados en el perro.

Modo de vida y hábitat

Se trata de insectos dípteros de pequeño tamaño, de aproximadamente tres milímetros de longitud corporal, con sexos diferenciados. Los flebótomos adultos se alimentan de azúcares de insectos y plantas; sin embargo, las hembras son las únicas que necesitan ingerir sangre (hematófagas) para completar el desarrollo de la puesta de huevos, por lo que constituyen el principal riesgo para las personas y las mascotas.

Una vez que las hembras depositan los huevos en un ambiente terrestre, el ciclo biológico del flebótomo continúa con cuatro fases larvarias seguido de una fase de pupa antes del desarrollo de los adultos.

La información disponible sobre el desarrollo y crecimiento de las formas larvarias inmaduras es limitada debido a que los lugares de cría y desarrollo no han podido ser extensamente estudiados. Si bien es cierto que se tiene conocimiento de que las principales necesidades son la presencia de materia orgánica (que sirva de base para la alimentación de las formas larvarias), junto a una temperatura mantenida, y con una humedad ambiental alta. Además, los periodos de desarrollo de estas formas se ven muy influenciados por la temperatura. Temperaturas ambientales altas acortan dichos periodos y, por el contrario, menores temperaturas los incrementan. Por otra parte, cualquier entorno que contenga materia orgánica con estas condiciones comentadas será susceptible de poder desarrollar las formas inmaduras o bien ser lugares apropiados para el descanso de las formas adultas. Destacan tanto entornos domésticos (figura 2) (sótanos, grietas de casas, edificios abandonados, gallineros, establos y refugios para animales, lugares donde se acumulan basuras.), como entornos rurales (figuras 3 y 4) (madrigueras de animales salvajes, huecos de árboles, restos de materia orgánica en descomposición, oquedades y bajo las piedras) en los que pueden estar presentes. La actividad estacional de los flebótomos adultos se ve muy influenciada por la temperatura ambiental y las precipitaciones del entorno (tabla 1).

Forma en la que actúan los flebótomos

Este tipo de artrópodos suelen recorrer cortos trayectos (en torno a 300 metros), volando muy cerca del suelo. Las hembras son guiadas hasta el hospedador por diferentes estímulos como producción de CO₂, temperatura corporal y gradientes de humedad. Una vez localizado el hospedador susceptible, los flebótomos lo atacarán de forma silenciosa a diferencia de la manera de actuar de los mosquitos. Dado que vuelan distancias cortas, los lugares de acción de los flebótomos adultos y con riesgo de transmisión se restringen a las proximidades de los entornos donde se desarrollan las formas larvarias.

Periodo de actividad

En nuestra región geográfica el periodo de actividad es de tipo estacional: transcurre desde finales de marzo hasta el mes de diciembre, y puede haber picos de actividad de junio a julio y de septiembre a octubre. No obstante, estas circunstancias pueden variar según las condiciones climáticas. Además, temperaturas ambientales inferiores a 17 °C hacen que la actividad de estos dípteros disminuya de forma notable.

La distribución de los flebótomos en Europa parece que está cambiando y se detecta su presencia en zonas geográficas que tradicionalmente eran libres donde no se había identificado su presencia. Esto demuestra que la expansión de estos artrópodos puede ser consecuencia de las variaciones de las condiciones climáticas globales o de las modificaciones del entorno que favorecen la presencia del díptero.

Momento de actividad

Los momentos del día de máxima actividad coinciden en la franja horaria localizada entre el atardecer y la medianoche. Es en este intervalo de horas cuando los dípteros se encuentran más activos y buscan hospedadores para alimentarse; son atraídos por zonas y lugares con luz.

Aspectos clínicos

En el perro y en otros animales domésticos los flebótomos suelen posarse y alimentarse en zonas con una menor densidad de pelo, como la cara interna de pabellones auriculares, labios, párpados, plano nasal, abdomen, patas y cola. De forma general, es muy poco probable detectar y observar, por parte de los propietarios, la acción directa del ectoparásito sobre el animal debido a su pequeño tamaño y a la rapidez de sus movimientos. Sin embargo, algunos animales afectados pueden desarrollar fenómenos de reacciones de sensibilidad como consecuencia de la picadura (figura 5).

En ocasiones es posible detectar las lesiones originadas en forma de pápulas de color sonrosado rodeadas por zonas eritematosas y con un grado variable de prurito, dependiendo de la sensibilidad individual. Estas lesiones suelen desaparecer o por el contrario pueden persistir en el tiempo, e incluso llegar a ulcerarse dando lugar a los conocidos “chancros de Leishmania” (figura 6), y son estas pápulas el sitio de inoculación y multiplicación de Leishmania spp. en la piel. La realización de una citología obtenida mediante punción de aguja fina sin aspiración de la pápula o directamente por improntas de la superficie de la piel va a permitir detectar diferentes células inflamatorias, además de amastigotes de Leishmania spp. (figura 7).

Medidas de control

La mayoría de las medidas que se han desarrollado se centran en el control de las formas adultas, debido a que la información científica disponible de los estadios inmaduros no se conoce tan bien y los lugares de desarrollo son muy variables y diferentes, circunstancia que ha de ser tenida en consideración. La aplicación e integración de diferentes medidas en el control pueden tener su interés para reducir el riesgo de transmisión de L. infantum, siempre dependiendo de cada situación.

Medidas aplicadas sobre el perro

La mejor manera de prevenir la infección por L. infantum es evitar la acción del flebótomo sobre el hospedador, mediante la utilización de insecticidas y sustancias repelentes (tabla 2). En el caso del perro hay disponibles diferentes presentaciones tópicas que específicamente contienen piretroides semisintéticos solos o en combinación junto a uno o a varios tipos de compuestos químicos. Los piretroides sintéticos son moléculas que, aparte de su actividad insecticida, se caracterizan por tener un efecto irritante y desorientador (acción repelente) sobre el flebótomo. Cuando el díptero se posa sobre un animal correctamente protegido con un piretroide se evita la ingestión de sangre y por tanto el riesgo de transmisión.

Medidas aplicadas en el ambiente

Trampas de captura

Se han desarrollado distintos elementos para investigar y recoger flebótomos en condiciones de campo como las trampas de luz, dado que son atraídos por ella. Además, es posible utilizar trampas de otra naturaleza como por ejemplo las trampas adhesivas, que llevan incorporadas sustancias impregnadas de forma que el flebótomo y otros insectos quedan atrapados cuando se posan sobre la superficie. En este último caso pueden ser más efectivas si se colocan en las proximidades de lugares de acceso o en zonas donde hay animales.

Modificación/eliminación de ambientes favorables

Se trata de una modificación del entorno favorable para el desarrollo de las formas inmaduras y de descanso de las formas adultas de modo que el flebótomo no disponga de unas adecuadas condiciones ambientales (humedad y temperatura) para el desarrollo de su ciclo biológico. Se basa en la eliminación de los entornos favorables de desarrollo y descanso del flebótomo próximos a lugares donde viven personas o animales. Para ello es necesaria la poda de los árboles y eliminación de vegetación (eliminación de la materia orgánica). Otros elementos a eliminar serían ciertas zonas donde se pudiera resguardar el flebótomo como madrigueras, oquedades, agujeros de árboles presentes de forma natural o por el contrario estructuras (leñeras o construcciones viejas en desuso, entre otros), que les permitiera guarecerse en los momentos de menor actividad. Dependiendo de las circunstancias particulares del ambiente, la modificación o no del entorno sería una mejor alternativa a la destrucción de ciertos elementos del entorno (madrigueras, vegetación).

Aplicación de productos insecticidas en hogares

Rociado residual intradomiciliario o IRS

Se trata de una medida de control basada en el rociado, mediante insecticidas del grupo de los piretroides, de paredes y techos de viviendas, así como otras estructuras que albergan animales domésticos (cheniles, perreras, establos, gallineros, refugios de animales). Este tipo de enfoque puede ser interesante en aquellas circunstancias en las que existe una elevada densidad de flebótomos en el ambiente próximo al propio entorno urbano o presencia de animales domésticos.

Utilización de mosquiteras impregnadas con insecticidas.

El empleo de mosquiteras impregnadas con insecticidas de tipo piretroide tiene su origen como medida de control en diversos programas de control de malaria, y que también ha tenido un impacto como elemento aplicado frente al flebótomo y ha demostrado ser eficaz como medida de control de leishmaniosis humanas. Por este motivo deberían colocarse este tipo de mosquiteras en ventanas y lugares de acceso.

Hábitos de los propietarios

Consiste en la adaptación de los paseos y salidas al exterior considerando el comportamiento del flebótomo. Conocer los periodos y momentos de actividad del flebótomo puede ayudar a disminuir la posibilidad de contacto entre el vector y la mascota y por tanto a reducir drásticamente el riesgo de transmisión de la L. infantum. Sencillas medidas como mantener a las mascotas en el hogar durante la noche, además de no salir a pasear al exterior coincidiendo con los momentos de máxima actividad de los flebótomos, son recomendaciones que los propietarios de perros deberían tener en cuenta entre primavera y otoño.

Los flebótomos tienen un comportamiento muy complejo y todavía a día de hoy no se conocen muy bien los lugares de desarrollo de sus formas inmaduras. Por ello cualquier persona que tenga un perro debe ser consciente de que la aplicación combinada de diferentes medidas frente al flebótomo indudablemente ayudará a proteger a su mascota, minimizando el riesgo de transmisión de leishmaniosis.

Bibliografía

Alexander, B. y Maroli, M., 2003. Control of phlebotomine sandflies. Med. Vet. Entomol. 17(1), 1-18.
Alten, B., Ozbel, Y., Ergunay, K., Kasap, O.E., Cull, B., et al., 2015. Sampling strategies for phlebotomine sand flies (Diptera: Psychodidae) in Europe. Bull. Entomol. Res. 105(6), 664-678.
Amóra, S.S., Bevilaqua, C.M., Feijó, F.M., D Alves, N., do V Maciel, M., 2009. Control of phlebotomine (Diptera: Psychodidae) leishmaniosis vectors. Neotrop. Entomol. 38(3), 303-310.
Brianti, E., Gaglio, G., Napoli, E., Falsone, L., Prudente, C., et al., 2014. Efficacy of a slow-release imidacloprid (10 %)/flumethrin (4.5 %) collar for the prevention of canine leishmaniosis. Parasit. Vectors 7, 327.
Dantas-Torres, F., Tarallo, V.D., Latrofa, M.S., Falchi, A., Lia, R.P., et al., 2014. Ecology of phlebotomine sand flies and Leishmania infantum infection in a rural area of southern Italy. Acta Trop. 137, 67-73.
Dumont, P., Fankhauser, B., Bouhsira, E., Lienard, E., Jacquiet, P., et al., 2015. Repellent and insecticidal efficacy of a new combination of fipronil and permethrin against the main vector of canine leishmaniosis in Europe (Phlebotomus perniciosus). Parasit. Vectors 27, 8:49.
Feliciangeli, M.D., 2004. Natural breeding places of phlebotomine sandflies. Med. Vet. Entomol. 18 (1), 71-80.
Ferroglio, E., Poggi, M., Trisciuoglio A., 2008. Evaluation of 65 % permethrin spot-on and deltamethrin-impregnated collars for canine Leishmania infantum infection prevention. Zoonoses Public Health. 5583), 145-148.
Foglia Manzanillo, V., Oliva, G., Pagano, A., Manna, L., Maroli, M., et al., 2006. Deltamethrin-impregnated collars for the control of canine leishmaniosis: evaluation of the protective effect and influence on the clinical outcome of Leishmania infection in kenelled stray dogs. Vet. Parasitol. 142 (1-2), 142-145.
Franc, M., Liénard, E., Jacquiet, P., Bonneau, S., Navarro, C., et al., 2015. Efficacy of a new combination of fipronil and permethrin (Effitix®) against Phlebotomus perniciosus in dogs. Vet. Parasitol. 212, 156-160.
Frenais, R., Flochlay-Sigognault, A., Milon-Harnois, G., 2014. Anti-feeding efficacy of Activyl® Tick Plus topical treatment of dogs against Phlebotomus perniciosus. Parasit. Vectors 7, 217.
Gaglio, G., Brianti, E., Napoli, E., Falsone, L., Dantas-Torres, F., et al.,2014. Effect of night time-intervals, height of traps and lunar phases on sand fly collection in a highly endemic area for canine leishmaniosis. Acta Trop. 133, 73-77.
Gálvez, R., Descalzo, M.A., Miró, G., Jiménez, M.I., Martín, O., et al., 2010. Seasonal trends and spatial relations between environmental/meteorological factors and leishmaniosis sand fly vector abundances in Central Spain. Acta Trop. 115 (1-2), 95-102.
Goyena, E., Pérez-Cutillas, P., Chitimia, L., Risueño, J., García- Martínez, J.D., et al., 2016. A cross-sectional study of the impact of regular use of insecticides in dogs on Canine Leishmaniosis seroprevalence in southeast Spain. Prev. Vet. Med. 127,78-84.
Killick-Kendrick R., 1999. The biology and control of phlebotomine sand flies. Clin. Dermatol. 17, 279-289.
Killick-Kendrick, R., Killick-Kendrick, M., Focheux, C., Dereure, J., Puech, M.P., et al., 1997. Protection of dogs from bites of phlebotomine sandflies by deltamethrin collars for control of canine leishmaniosis. Med. Vet. Entomol. 11 (2),105-111.
Liénard, E., Bouhsira, E., Jacquiet P., Warin, S., Kaltsatos, V., et al., 2013. Efficacy of dinotefuran, permethrin and pyriproxifen combination spot-on on dogs against Phlebotomus perniciosus and Ctenocephalides canis. Parasitol. Res. 112(11), 3799-3805.
Lucientes, J., Palmero J., Guarga, J.L., Gracía, M.J., Peribánez, M.A. et al., 2005. Risk of transmission of canine leishmaniosis in eastern Spain. Vet. Rec. 156 (23), 743-744.
Maroli, M., Feliciangeli, M.D., Bichaud, L., Charrel, R.N., Gradoni, L., 2013. Phlebotomine sandflies and the spreading of leishmaniases and other diseases of public health concern. Med. Vet. Entomol. 27, 123-147.
Miró, G., Gálvez, R., Mateo, M., Montoya, A., Descalzo, M.A., et al., 2007. Evaluation of the efficacy of a topically administered combination of imidacloprid and permethrin against Phlebotomus perniciosus in dog. Vet. Parasitol. 143(3-4), 375-379.
Molina, R., Amela, C., Nieto, J., San-Andrés, M., González, F., et al., 1994. Infectivity of dogs naturally infected with Leishmania infantum to colonized Phlebotomus perniciosus. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 88, 491-493.
Molina, R., Miró, G., Gálvez, R., Nieto, J., Descalzo, M.A., 2006. Evaluation of a spray of permethrin and pyriproxyfen for the protection of dogs against Phlebotomus perniciosus. Vet. Rec. 159(7), 206-209.
Molina, R., Espinosa-Góngora, C., Gálvez, R., Montoya, A., Descalzo, M.A., et al., 2012. Efficacy of 65 % permethrin applied to dogs as a spot-on against Phlebotomus perniciosus. Vet. Parasitol. 187 (3-4), 529-533.
Otranto, D. y Dantas-Torres, F., 2013. The prevention of canine leishmaniosis and its impact on public health. Trends Parasitol. 29(7), 339-345.
Reguera, R.M., Morán, M., Pérez-Pertejo, Y., García-Estrada, C., Balaña-Fouce, R., 2016. Current estatus on prevention and treatment of canine leishmaniosis. Vet. Parasitol. 227, 98-114.
Sirak-Wizeman, M., Faiman, R., Al-Jawabreh, A., Warburg, A., 2008. Control of phlebotomine sandflies in confined spaces using diffusible repellents and insecticides. Med. Vet. Entomol. 22(4), 405-412.
Tarallo, V.D., Dantas-Torres, F., Lia, R.P., Otranto, D., 2010. Phlebotomine sand fly population dynamics in a leishmaniosis endemic peri-urban area in southern Italy. Acta Trop. 116 (3), 227-234.
Warburg, A. y Faiman, R., 2011. Research priorities for the control of phlebotomine sand flies. J. Vector Ecol. 36, Suppl 1:S10-16.
Wylie, C.E., Carbonell-Antoñanzas, M., Aiassa, E., Dhollander, S., Zagmutt, F.J., et al., 2014. A systematic review of the efficacy of prophylactic control measures for naturally occurring canine leishmaniosis. Part II: topically applied insecticide treatments and prophylactic medications. Prev. Vet. Med. 117, 19–27.