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Josué Martínez-de la Puente^1,2, Martina Ferraguti¹, Javier Navarro³, Ramón Soriguer^1,2 y Jordi Figuerola^1,2
1Estación Biológica de Doñana. Consejo Superior de Investigaciones Científicas (EBD-CSIC)
²Centro de Investigación Biomédica en Red de Epidemiología y Salud Pública (Ciberesp)
³Departamento de Microbiología. Laboratorio de Producción y Sanidad Animal de Granada. Junta de Andalucía

Enfermedades tan relevantes desde el punto de vista veterinario como la lengua azul o la enfermedad causada por el virus Schmallenberg tienen en los insectos del género Culicoides sus principales vectores. En Europa Culicoides imicola y las especies del complejo Obsoletus se presentan como los principales responsables de la transmisión de estos patógenos entre el ganado doméstico, y desempeñan un papel fundamental en los ciclos de transmisión del patógeno, además de facilitar su transmisión entre fauna doméstica y silvestre.

Identificar la fuente de alimento

A lo largo de los últimos años se han desarrollado nuevas aproximaciones y herramientas con las que identificar la fuente de alimento de las hembras de insectos del género Culicoides. En concreto, para el caso de C. imicola se han empleado tradicionalmente técnicas inmunológicas y exposición de hospedadores a la picadura de estos insectos para identificar sus potenciales hospedadores. No obstante, estas aproximaciones adolecen de importantes limitaciones en cuanto al rango de hospedadores que son capaces de identificar. Por ejemplo, en el caso de técnicas inmunológicas no siempre es posible discriminar entre especies de hospedadores estrechamente emparentadas, como pudieran ser las cabras y las ovejas. Esto es especialmente importante en el caso de C. imicola, donde ambas especies de rumiantes podrían representar, en gran medida, una fuente de alimento para las hembras de estos insectos.

Para solventar dichas posibles limitaciones, en los últimos años se han aplicado técnicas modernas de amplificación y secuenciación de ADN para identificar el origen de la sangre en los abdómenes de aquellas hembras de C. imicola recientemente alimentadas (figura 1). Estas aproximaciones moleculares han visto muy reducido su coste económico y permiten identificar con precisión las especies de las que se han alimentado los insectos, lo cual ha facilitado enormemente su uso. Para ello, tras la extracción del material genético presente en el abdomen del insecto con sangre en su interior, se amplifican y secuencian regiones conservadas del ADN de los hospedadores. La caracterización del gen de la citocromo c oxidasa 1 (COI) se presenta como una región ampliamente utilizada en estudios de este tipo por su capacidad para identificar, a nivel de especie, los hospedadores de los insectos hematófagos como los Culicoides.

Figura 1. Los insectos del género Culicoides son identificados a nivel de especie y de acuerdo con su estado de alimentación, para posteriormente mantenerlos en condiciones estables que permitan identificar con éxito su fuente de alimento.

Patrones de alimentación

A pesar de la importancia de C. imicola para la transmisión del virus de la lengua azul en el sur de Europa, resulta llamativo el profundo desconocimiento de los patrones de alimentación de esta especie. Este conocimiento es fundamental para comprender la epidemiología de enfermedades tan relevantes como la lengua azul. Distintas investigaciones han abordado en los últimos años el estudio de los patrones de alimentación de C. imicola utilizando técnicas moleculares. En África se han estudiado sus patrones de alimentación, concretamente en Senegal y Túnez [1, 2]. En el caso de Senegal, esta especie se alimentó principalmente de la sangre de caballos, incluyendo también el ganado vacuno entre sus hospedadores (tabla). Esta preferencia por alimentarse de la sangre de mamíferos se confirmó posteriormente en ejemplares capturados en Túnez, donde cabras, ovejas, perros y especialmente humanos, representaban la principal fuente de alimento para las hembras de esta especie (tabla).

*Se identificó la sangre de un alcaudón real en el abdomen de un ejemplar de Culicoides imicola en Túnez.

Las variaciones entre localidades en el comportamiento de alimentación de C. imicola no hacían más que señalar la necesidad de abordar el estudio de esta especie en Europa. Así, recientemente describimos por primera vez, utilizando técnicas moleculares, los hospedadores de los que se alimenta C. imicola en el continente europeo. Nuestro estudio se realizó en entornos ganaderos de Andalucía, donde las hembras de C. imicola mostraron una amplia diversidad de hospedadores, siendo identificada la sangre de seis especies diferentes en los insectos recientemente alimentados. Caballos, vacas, ovejas, cabras, perros y humanos fueron frecuentemente picados por esta especie, lo que sugiere un papel fundamental en la transmisión de virus como los causantes de la lengua azul [3] (figura 2, tabla). Al mismo tiempo, otros investigadores identificaron el patrón de alimentación de esta especie en entornos naturales, encontrando que los ciervos y el ganado vacuno suponían una importante fuente de alimento para esta especie [4] (tabla).

Figura 2. Las cabras son uno de los principales hospedadores de las hembras de Culicoides imicola en Andalucía.

Conclusiones

Estos estudios permiten ir un paso más allá en la comprensión de los procesos de transmisión de patógenos por los insectos del género Culicoides, especialmente importante en el caso de enfermedades que pueden circular en nuestro país como es el caso de la lengua azul y que afectan a especies domésticas y silvestres. Por tanto, estudios como estos son fundamentales para entender las redes de trasmisión de patógenos entre fauna silvestre y doméstica (figura 3).

Figura 3. La interacción entre fauna silvestre y doméstica supone uno de los principales focos de interés en futuros estudios de la trasmisión de patógenos por Culicoides.

Bibliografía

1. Bakhoum, M.T., Fall, M., Seck, M.T. et al. (2016) Foraging range of arthropods with veterinary interest: new insights for Afrotropical Culicoides biting midges (Diptera: Ceratopogonidae) using the ring method. Acta Tropica, 157: 59–67.
2. Slama, D., Haouas, N., Mezhoud, H., Babba, H., Chaker, E. (2015) Blood meal analysis of Culicoides (Diptera: Ceratopogonidae) in central Tunisia. PLoS One, 10: e0120528.
3. Martínez-de la Puente, J., Navarro, J., Ferraguti, M., Soriguer, R., Figuerola, J. (2017) First molecular identification of the vertebrate hosts of Culicoides imicola in Europe and a review of its blood-feeding patterns worldwide: implications for the transmission of bluetongue disease and African horse sickness. Med Vet Entomol, 31: 333–339.
4. Talavera,S.,Muñoz-Muñoz, F., Verdún, M., Pujol, N., Pagés, N. (2018) Revealing potential bridge vectors for BTV and SBV: a study on Culicoides blood feeding preferences in natural ecosystems in Spain. Med Vet Entomol. 32: 35-40.